Ideata come Scuola di disegno e Galleria d’arte da Giacomo Carrara (1714-1796), la Pinacoteca accolse in seguito i dipinti e le sculture collezionate dal conte Guglielmo Lochis (1866), Podestà di Bergamo, Giovanni Morelli (1891) e Federico Zeri (1998). Nel 2022 la collezione si è arricchita della donazione di medaglie di Mario Scaglia. Tra gli innumerevoli capolavori, si segnalano opere di Pisanello, Foppa, Mantegna, Bellini, Botticelli, Raffaello, Tiziano, nonché lavori di artisti attivi a Bergamo come Lotto, Moroni e Baschenis.
Il nucleo principale resta quello di oltre 1800 dipinti che ne fanno una tra le più raffinate pinacoteche d'Europa, memoria e simbolo del collezionismo privato italiano.

Nel 2022, nell'ambito della IX edizione del premio CULTURA+IMPRESA, la Pinacoteca dell'Accademia Carrara si è aggiudicata il riconoscimento per la categoria "Sponsorizzazione e Partnership Culturali", grazie al progetto OPERE IN PAROLE, realizzato in collaborazione con Humanitas Gavazzeni. Il progetto unisce cura, bellezza, salute e cultura, portando l’arte della Pinacoteca all'interno dell'Ospedale Humanitas.

Il ricco patrimonio di opere conservate nella Pinacoteca è consultabile sul sito LBC Lombardia Beni Culturali.

Nel 2023 è stato inaugurato il nuovo allestimento delle sale.

La Pinacoteca dell'Accademia Carrara è stata riconosciuta come Museo nel 2011.